Club histórico participante de la liga francesa.
El club se fundó oficialmente en la capital borgoñona de Dijon tras la unificación del Cercle Football Dijon (Cercle) y el Dijon FC. La fusión fue fuertemente impulsada y auspiciada por las autoridades municipales de la ciudad de Dijon, lideradas por el presidente fundador Bernard Gnecchi, con la firme intención de terminar con la rivalidad deportiva interna y fragmentación de recursos públicos, concentrando los esfuerzos en un único proyecto profesional con ambición liguera en la Côte-d'Or. Para su indumentaria, adoptaron el color rojo borgoña con vivos negros y blancos. Esta elección cromática rinde un homenaje directo a los colores representativos de la heráldica medieval del Ducado de Borgoña y al color tradicional de la producción vitivinícola de la Côte-d'Or, combinados con el negro como símbolo de fuerza y sobriedad.
El club concretó su primera gran hazaña copera a nivel nacional en la temporada 2003-04. Siendo un equipo militante del Championnat National (tercera división), el Dijon FCO alcanzó las semifinales de la Copa de Francia, eliminando en su camino a clubes consolidados de primera división como el Lens y el Stade de Reims antes de ser derrotado ajustadamente por el Châteauroux.
Bajo la dirección técnica de Patrice Carteron, el Dijon FCO alcanzó la máxima categoría por primera vez en su historia. Logró asegurar el tercer puesto de la clasificación de la Ligue 2 tras una campaña de gran efectividad ofensiva en el Stade Gaston Gérard, sellando su pasaje al fútbol de élite.
Tras un descenso temporal, la escuadra borgoñona concretó un sólido retorno a la Ligue 1 bajo el mando táctico del entrenador Olivier Dall'Oglio. La escuadra practicó un fútbol vistoso y directo que no solo le permitió asegurar la plaza de ascenso, sino que posibilitó un período de cinco temporadas consecutivas compitiendo en la primera división de Francia.
En una definición dramática correspondiente a los play-offs de promoción y permanencia de la temporada 2018-19, el Dijon FCO defendió con éxito su plaza en la Ligue 1. Tras un tenso empate 1-1 en el partido de ida en Lens, el equipo venció categóricamente por 3-1 en su estadio Gaston Gérard para asegurar un global de 4-2.