Entidad profesional representativa de la ciudad de Perth. Tras más de un siglo de resultados moderados, alcanzó notoriedad nacional e internacional en la última década destacando su doblete de copas en 2021.
El club se estableció en febrero de 1884 en la ciudad de Perth. Su fundación surgió por iniciativa de integrantes de un equipo de críquet local que buscaban un deporte para mantener su actividad durante la temporada de invierno. El nombre fue adoptado formalmente en alusión a 'St. John's Toun', denominación histórica que solía recibir antiguamente la propia ciudad de Perth. El equipo inició sus interacciones regulares en los torneos provinciales de la región, y décadas más tarde adoptó oficialmente los colores azul y blanco para su vestimenta.
Luego de años con rendimientos irregulares a lo largo de las distintas divisiones escocesas, la entidad obtuvo resultados destacados bajo la dirección del técnico Willie Ormond a finales de la década de 1960. En la campaña 1969-70, el club avanzó por primera vez a la final de una competición mayor, la Copa de la Liga Escocesa, donde cayó derrotado 1-0 ante el Celtic. Al año siguiente, el equipo terminó en la tercera posición de la liga, lo que les permitió clasificar por primera vez de manera oficial en su historia a competiciones continentales para disputar la Copa de la UEFA, logrando una notoria victoria (3-1) ante el conjunto alemán Hamburger SV.
Un hito fundamental para la consolidación institucional de la organización se produjo el 19 de agosto de 1989 con el establecimiento en un nuevo recinto. El agricultor local Bruce McDiarmid donó los terrenos agrícolas de su propiedad sobre los cuales la directiva logró financiar y edificar el McDiarmid Park. Este fue el primer estadio de fútbol con la totalidad de sus localidades provistas con asientos individuales construido en todo el Reino Unido, adelantándose en infraestructura a las normativas de seguridad impuestas posteriormente por dictamen del 'Taylor Report'.
Después de competir durante 130 años sin registrar trofeos nacionales de máxima categoría en su vitrina, el club cortó la mala racha en la temporada 2014. Bajo la gestión del director técnico Tommy Wright, el plantel superó las etapas eliminatorias de la Copa de Escocia hasta asegurar un lugar en el partido decisivo. En mayo de 2014, el St. Johnstone venció por 2-0 al Dundee United en la final disputada ante casi 50.000 espectadores en el estadio de Celtic Park, obteniendo de esta manera su primer gran título en el fútbol escocés.
El momento más destacado en toda la historia de la organización ocurrió en la temporada 2020-2021 bajo la dirección de Callum Davidson. Durante ese torneo disputado a puertas cerradas debido a la pandemia de COVID-19, el equipo obtuvo primero la Copa de la Liga Escocesa derrotando al Livingston por 1-0 en febrero de 2021. Tres meses más tarde, y en el mismo estadio, conquistaron la Copa de Escocia al vencer también por 1-0 al Hibernian. De esta forma, lograron el hito del 'doblete de copas', un mérito sumamente atípico para los equipos de la división.