El 4 de octubre de 1864, los miembros del Wrexham Cricket Club se dieron cita en el histórico pub Turf Hotel, un concurrido punto de reunión situado a un costado del hipódromo local conocido como el Racecourse Ground, en el norte de Gales. El propósito de la reunión, convocado por el secretario de la entidad de críquet Edward Manners y su colaborador Thomas Hanmer, era resolver un desafío acuciante: la total falta de recreación y ejercicio competitivo para los atletas del club de críquet durante el prolongado y húmedo invierno galés. En esa tertulia fundacional se acordó formalmente crear una sección de fútbol de asociación bajo el nombre de Wrexham Football Club, consolidándose no solo como el primer equipo de fútbol organizado en la historia de Gales, sino también como el tercer club profesional más antiguo del planeta entero. Desde sus primeros instantes, Manners infundió en el club un fuerte carácter de arraigo comunitario, atrayendo tanto a caballeros de la clase media local como a trabajadores industriales y mineros de la cuenca carbonífera de Wrexham. Este arraigo social y el uso ininterrumpido del Racecourse Ground como su hogar espiritual convirtieron al club en el catalizador fundamental del fútbol galés, impulsando la creación de la Football Association of Wales (FAW) en 1876 y organizando el primer partido de la selección nacional galesa.
Wrexham fue un catalizador indispensable para el fútbol galés, participando activamente en la creación de la Football Association of Wales (FAW) en 1876. En 1877, disputaron el primer partido en la historia de la Welsh Cup (Copa de Gales), consagrándose campeones de la edición inaugural en 1878 tras vencer en la final al Druids FC por 1-0. A lo largo de las décadas, Wrexham forjó un dominio reconocido en este torneo nacional, ganándolo en un récord absoluto e singular de 23 ocasiones, antes de que las normas de la FA impidieran formalmente a los clubes que compiten en el sistema de ligas de Inglaterra disputar la copa de su país originario.
En la temporada 1984-85, tras clasificar a la Recopa de Europa (European Cup Winners' Cup) como subcampeones de la Copa de Gales, Wrexham —que militaba entonces en la Fourth Division (cuarta división inglesa) y atravesaba una profunda crisis económica— protagonizó uno de los capítulos más esforzados del fútbol europeo. En la primera ronda del torneo, eliminaron al destacado FC Porto de Portugal (vigente subcampeón de la misma Recopa): ganaron 1-0 en el Racecourse Ground con gol de Jim Steel y, tras caer en un vibrante 4-3 en el Estadio das Antas de Oporto, consiguieron avanzar a los octavos de final por la regla de los goles fuera de casa en un logro irrepetible.
El 4 de enero de 1992, en la tercera ronda de la FA Cup, el Racecourse Ground fue el escenario de la que es unánimemente considerada como una de las mayores sorpresas de la historia del fútbol británico. Un humilde Wrexham, que marchaba en el último puesto de la cuarta división inglesa, eliminó al vigente y destacado campeón de la Primera División, el Arsenal dirigido por George Graham. Los 'Gunners' ganaban cómodamente 1-0, pero en el minuto 82 el veterano centrocampista Mickey Thomas clavó un tiro libre destacado al ángulo del portero David Seaman. Apenas dos minutos más tarde, el delantero Steve Watkin definió cruzado para desatar el entusiasmo y firmar el histórico triunfo de 2-1.
En noviembre de 2020, los actores Ryan Reynolds y Rob McElhenney adquirieron el club de manos del fideicomiso de hinchas (Wrexham Supporters Trust) con un plan de inversión deportiva, comunitaria e institucional. Apoyado por el interés mediático de la serie documental 'Welcome to Wrexham', el club experimentó un notable crecimiento a nivel internacional. Este impulso se tradujo en una secuencia de logros deportivos destacada en el fútbol moderno: tras conquistar la National League en la temporada 2022-23 (retornando a la Football League tras 15 años de ausencia), el equipo obtuvo un ascenso inmediato a League One en la temporada 2023-24 y, consecutivamente, selló un nuevo ascenso directo a la EFL Championship al finalizar como subcampeón de League One en la temporada 2024-25, encadenando tres ascensos consecutivos en tres años.