El club fue fundado oficialmente el 16 de octubre de 1878 tras una reunión en el Ayuntamiento de la ciudad de Ipswich, situada en el condado de Suffolk (este de Inglaterra, a orillas del río Orwell y en el fértil valle del sureste inglés). Nació como una entidad puramente amateur impulsada por antiguos alumnos de la Ipswich School, liderados por Thomas Clement Cobbold, un influyente miembro del parlamento y empresario cervecero. Bajo el liderazgo de Cobbold, el equipo comenzó a disputar sus partidos amistosos de fútbol de asociación en Portman Road, sentando las bases de una institución muy arraigada a la vida social de la región de Suffolk.
En 1936, bajo la presidencia directiva de John Murray Cobbold, el club tomó la trascendental e histórica decisión de abandonar su estatus amateur y convertirse en una entidad profesional. Ipswich Town adquirió los terrenos de Portman Road para edificar instalaciones de primer nivel, logrando ingresar con éxito en la Football League en 1938. Este hito transformó por completo el alcance del club y edificó un sólido arraigo comunitario e identitario en todo el este de Inglaterra.
La llegada del visionario técnico Sir Alf Ramsey en 1955 dio inicio al primer ciclo exitoso del club. Tras lograr el ascenso a la First Division, Ramsey guio al Ipswich Town a uno de los logros más formidables de la historia del fútbol británico: coronarse campeones de la Primera División en su temporada de debut (1961-62), superando a todos los gigantes con un fútbol táctico sumamente disciplinado y efectivo que catapultó a Ramsey a la dirección técnica de la selección de Inglaterra.
Bajo la conducción táctica de otra leyenda institucional y del fútbol inglés, Sir Bobby Robson, Ipswich Town se convirtió en una potencia dominante del fútbol europeo. El 6 de mayo de 1978, los 'Blues' alcanzaron su momento más sublime a nivel nacional al conquistar la FA Cup por primera vez en su historia, tras derrotar de forma merecida al destacado Arsenal por 1-0 en Wembley gracias a un gol de Roger Osborne, desatando la alegría cívica en todo Suffolk.
En la temporada 1980-81, el equipo conducido por Bobby Robson alcanzó la cúspide internacional absoluta. Liderados por los virtuosos futbolistas Arnold Mühren, Frans Thijssen y John Wark, los 'Tractor Boys' firmaron una campaña brillante en la Copa de la UEFA (UEFA Cup), eliminando a grandes rivales y conquistando el prestigioso trofeo continental tras derrotar en la final a doble partido al AZ Alkmaar de los Países Bajos, consolidando a esa escuadra como una de las más respetadas de Europa.